Filmen starter med at vår nyfødte helt, Brian, blir forvekslet med en annen ikke ukjent figur fra tiden rundt vår tidsregnings begynnelse. Tre heller utspjåkede personer forsøker å pakke myrra, røkelse og gull på Brians mor. Misforståelsen blir fort oppklart da det viser seg at de egentlig skulle til stallen ved siden av.
Etter rulletekstene møter vi så Brian igjen 33 år senere. Han lever en anonym tilværelse sammen med sin tyranniske mor. De havner tilfeldigvis i en folkemengde som lytter til den nå så berømte Bergprekenen. Men siden de står bakerst hører de ingenting, og Brians mor drar ham med på en steining i stedet.
Brian er levende opptatt av frihetstanken og kampen mot den romerske okkupasjonsmakten. Han jobber på sirkus hvor han selger flaggermusører, grillede ulvebrystvorter og oterneser. Her kommer han en dag i kontakt med en undergrunnsbevegelse som har planer om å kidnappe Pontius Pilatus sin kone. Men før han blir med i bevegelsen må han vise den rette innstilling, og blir sendt ut for å male slagord på veggene. En hysterisk morsom scene hvor to romerske soldater skal lære ham latinsk grammatikk følger. Under kidnappingsforsøket treffer de på en annen av de utallige undergrunnsgruppene, og etter en slåsskamp er bare Brian i live. Han blir fanget og skal forhøres av Pilatus. Når Pilatus snakker er det best å glemme undertekstene et øyeblikk, en slik praktfull talefeil lar seg umulig oversette i fullt monn. Brian klarer å rømme, og etter et fall fra et høyt tårn hvor han mirakuløst nok blir reddet av et romskip, havner han foran en menneskemengde. For ikke å tiltrekke seg oppmerksomhet fra romerne blir han nødt til å holde en tale. Han blir straks sett på som en profet, og når han så prøver å rømme igjen, er det med en voldsom tilhengerskare i hælen e. Men historien må gå sin gang, og Brian havner tilslutt på Golgata, hvor det ikke bare er tre korsfestelse, men 139. Og alle de korsfestede avslutter filmen med allsang.